История Санкт-Петербургской духовной академии началась в эпоху императора Петра Великого: в 1721 году при Александро-Невском монастыре была открыта Славянская школа. Переименованная в 1725 году в Славяно-греко-латинскую семинарию, в 1788 году она была преобразована в Главную семинарию, куда посылали учиться лучших воспитанников епархиальных семинарий России.

В 1797 году Главная семинария была переименована в Александро-Невскую академию, которая в результате всеобщей реформы духовного образования в начале 1809 года распалась на три учебных заведения (они размещалась по-прежнему в Александро-Невской лавре): духовную академию, духовную семинарию, Александро-Невское духовное училище. После принятия устава 17 февраля 1809 года состоялось открытие духовной академии. С 1 марта 1809 года начинается история семинарии. В 1841 году она переводится за стены монастыря в здание, в котором размещается и сегодня.

Цель духовных школ состояла в подготовке служителей Церкви. Для этого проводились реформы духовного образования, совершенствовались устав духовных школ, методика преподавания богословских наук. В 1821 году стал выходить богословский журнал "Христианское чтение". Позже академия стала издавать журнал "Странник" и еженедельник "Церковный вестник". Профессор академии протоиерей Герасим Павский и миссионер архимандрит Макарий (Глухарев) сделали научный перевод Библии на русский язык.

В 40-е гг XIX столетия академия начинает принимать посланцев Поместных Православных Церквей из Болгарии, Греции, Грузии, Румынии, Сербии.

Среди выпускников дореволюционной академии много видных иерархов, богословов и историков Церкви, профессоров, академиков, церковных писателей, миссионеров, чтимых всероссийских пастырей. За многие труды и высокую праведную жизнь были канонизированы святитель Феофан Затворник (Говоров), апостол Японии святитель Николай (Касаткин), праведный Иоанн Кронштадтский, Патриарх Всероссийский Тихон (Белавин).

В 1918 году духовные школы были закрыты. Но традиции продолжали  развиваться в петроградском Богословском институте, затем — на открывшихся в 1925 году Высших богословских курсах благодаря трудам профессоров и преподавателей закрытой академии.

В 1946 году духовные школы были возрождены. С тех пор по настоящее время академия и семинария действуют в зданиях бывшей Петроградской духовной семинарии.

Ректором академии и семинарии с июля 2019 года является викарий Санкт-Петербургской епархии епископ Петергофский Силуан (Никитин).

В 1996 году духовные школы отмечали 275-летие основания и 50-летие возрождения. В юбилейных торжествах и конференции вместе с членами профессорско-преподавательской корпорации приняли участие постоянные члены Священного Синода, выпускники духовных школ, духовенство, почетные гости.

Семинария — среднее духовное учебное заведение с четырехлетним сроком обучения — готовит священнослужителей преимущественно для приходских храмов. Учащиеся изучают богословские, церковно-исторические, церковно-практические дисциплины, приобретают навыки правильного и благоговейного совершения богослужения, пастырского душепопечения, знакомятся с диаконией и социального служения.  

Академия — высшее духовное учебное заведение с четырехлетним сроком обучения — готовит священнослужителей и преподавателей церковных духовных учебных заведений и специалистов в области богословских исследований. Помимо углубленного постижения специальных вопросов в студенты изучают библейское богословие, историю и богословие Древней Церкви, древне-восточных нехалкидонских Церквей, славянских Церквей, новейшую историю Поместных Православных Церквей, философские предметы, древние языки. Духовные школы сохраняют верность традициям.

Было продолжено реформирование образовательного процесса: семинария преобразована в бакалавриат с 4-летним циклом, академия – в магистратуру, срок обучения в которой сократился до 2-х лет, а также была создана аспирантура, срок обучения в ней колеблется от трех до пяти лет. Данная образовательная модель опирается на систему образования, принятую в вузах, включившихся в Болонский процесс. В конце обучения на бакалавриате студенты защищают дипломную работу, магистранты – магистерскую диссертацию, а аспиранты – кандидатскую. Новая модель духовного образования соответствует принятой в России и Европе образовательной системе, способствует повышению качества знаний выпускников. Помимо очного обучения действует заочное отделение бакалавриата и магистратуры. Для заочного отделения бакалавриата введена система дистанционного обучения.


С 1979 года при духовных школах существует четырехлетнее регентское отделение, призванное готовить дирижеров церковных хоров, на котором вместе со специальным музыкальным образованием воспитанницы получают основы богословских знаний. 

В духовных школах действует факультет иностранных студентов, учащиеся которого имеют возможность получить полное духовное образование в академии, семинарии, регентском отделении, изучать специальные курсы, проходить стажировку, работать над диссертацией. 

Санкт-Петербургские духовные школы — это не только учебные заведения с одной из богатейших в России сокровищниц богословской литературы, насчитывающей свыше 250 тысяч томов, но также и центр духовной жизни, средоточием которого является храм святого апостола и евангелиста Иоанна Богослова с чтимой чудотворной иконой Божией Матери "Знамение". Здесь действует иконописный класс, читаются лекции для членов Православного педагогического общества и всех интересующихся богословием, проводятся международные и внутрицерковные библейские, богословские, научные конференции, симпозиумы, семинары, в которых участвуют также преподаватели и учащиеся. Их совместная научная, общественная, просветительная деятельность выходит далеко за стены духовных школ и продолжается в гражданских общеобразовательных школах, училищах, высших учебных заведениях, на радио, в больницах, приютах, местах заключения — везде, где люди жаждут услышать голос Церкви.